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Jan 15, 2024

Faktoren, die das Rückenfärbungsmuster aposematischer Salamander bestimmen

Wissenschaftliche Berichte Band 12,

Wissenschaftliche Berichte Band 12, Artikelnummer: 17090 (2022) Diesen Artikel zitieren

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Aposematisch leuchtende Farben spielen eine Schlüsselrolle bei der Abwehr von Tieren und können durch Stoffwechselproduktion oder durch die Aufnahme von Pigmenten aus der Nahrung ausgedrückt werden. Die aposematische Färbung kann sowohl mit lokalen Anpassungen als auch mit der Verfügbarkeit trophischer Ressourcen zusammenhängen. Der Europäische Feuersalamander (Salamandra salamandra) weist eine erhebliche Farbvariabilität auf und kommt in einem breiten Spektrum von Lebensräumen vor. Hier haben wir Feldbeobachtungen mit üblichen Aufzuchtexperimenten kombiniert, um die Rolle von Umweltbedingungen und lokalen Anpassungen bei der Bestimmung der aposematischen Färbung von Salamanderpopulationen zu entschlüsseln. Wir untersuchten Farbvariationen und maßen Lebensraummerkmale und Nahrungsverfügbarkeit bei Erwachsenen aus 25 Populationen. Darüber hinaus haben wir neugeborene Larven aus 10 Populationen bei unterschiedlicher Nahrungsverfügbarkeit aufgezogen und die Farbe der Metamorphosen analysiert. Um das Farbmuster zu beurteilen, haben wir den Prozentsatz der den Körper bedeckenden Gelbfärbung sowie den Farbton, die Sättigung und den Wert der Gelbfärbung gemessen. Erwachsene zeigten starke Variationen im Farbmuster; Die Variation hing stark mit der Größe des Individuums, der Lebensraumproduktivität und der Nahrungsverfügbarkeit zusammen. Unter normalen Gartenbedingungen waren Unterschiede zwischen den Populationen nicht mehr erkennbar und die Färbung wurde nur durch die Ressourcenverfügbarkeit während der Larvenentwicklung beeinflusst. Unsere Ergebnisse legen nahe, dass Umweltbedingungen und Nahrungsverfügbarkeit für die Bestimmung von Unterschieden im aposematischen Farbmuster wichtiger sind als lokale Anpassungen.

Die Variation der Tierfärbung hat schon immer die Aufmerksamkeit von Naturforschern erregt1,2,3. Die große intra- und interspezifische Variation der Tierfärbung wird durch die gemeinsame Wirkung mehrerer Kräfte bestimmt, darunter physiologische Zwänge, sexuelle Selektion und natürliche Selektion4,5,6. Aposematische Organismen verfügen über defensive Eigenschaften, die sie ungenießbar machen, und zeigen Warnsignale an, um potenzielle Raubtiere auf diese Abwehrkräfte aufmerksam zu machen7,8,9. Daher gehören sie zu den Tieren mit der auffälligsten Färbung. Die aposematische Strategie beruht auf der Fähigkeit des Raubtiers, das Alarmsignal zu erkennen und es mit der Unappetitlichkeit der Beute in Verbindung zu bringen9. Da Raubtiere schneller lernen und der aposematischen Beute aus dem Weg gehen, wenn dieses Signal so einzigartig wie möglich ist, sagt die Theorie voraus, dass aposematische Arten einer starken stabilisierenden Selektion unterliegen sollten, was zu Monomorphismus führt10. Das Vorhandensein polymorpher Warnsignale in aposematischen Taxa stellt daher aufgrund der vermutlich höheren Kosten der Raubtiererziehung ein evolutionäres Paradoxon dar11,12.

Dennoch sind intraspezifische Variation und Polymorphismus der aposematischen Färbung weit verbreitet, und es wurde vorgeschlagen, dass evolutionäre, ökologische und physiologische Prozesse diese Variation beeinflussen13,14,15. Erstens kann der Ausdruck aposematischer Färbungen häufig mit nicht unerheblichen Kosten verbunden sein. Die Entwicklung der für aposematische Muster bei Wirbeltieren typischen gelb-orange-roten Färbung ist im Allgemeinen mit unterschiedlichen Pigmenttypen wie Carotinoiden, Riboflavin und Pteridinen verbunden16. Carotinoide müssen im Allgemeinen durch Nahrungssuche gesammelt werden und sind in bestimmten Umgebungen nur begrenzt verfügbar17, während die Synthese von Pteridinen erhebliche Kosten verursacht18,19. Die Kosten für die Produktion und Aufrechterhaltung wirksamer Warnsignale können die Lebenserwartung von Schmetterlingen20 verringern, die Wachstumsrate von Marienkäfern21 beeinträchtigen und die Immunabwehr bei mehreren Tierarten22 verringern. Daher kann die räumliche Variation der aposematischen Färbung durch die Verfügbarkeit der zur Herstellung von Pigmenten erforderlichen Ressourcen bestimmt werden. Zweitens können aposematische Tiere ihre helle Färbung auch zur sexuellen oder sozialen Signalisierung nutzen, sodass sexuelle und soziale Selektion bei der Bestimmung der Variation der aposematischen Färbung übereinstimmen können12,23,24. Drittens kann Aposematismus mit zusätzlichen Farbfunktionen wie Krypsis oder Thermoregulation interagieren25,26. Beispielsweise sind bei den aposematischen Tigermotten Individuen, die in höheren Breiten leben, dunkler; Dies verbessert ihre Thermoregulationsleistung, verringert jedoch die Abwehrwirkung gegen Raubtiere27. Viertens können räumliche Variationen in der Häufigkeit oder Vielfalt von Raubtieren unterschiedliche Bedürfnisse der aposematischen Signalübertragung bestimmen. Beispielsweise könnten Individuen in Gebieten mit einer höheren Raubtierhäufigkeit einer stärkeren frequenzabhängigen Selektion unterliegen oder eine hellere aposematische Färbung aufweisen13,28. Schließlich kann die Färbung mit zusätzlichen Merkmalen von Individuen (z. B. Alter, Körpergröße, Ausprägung zusätzlicher Abwehrkräfte usw.) variieren, was das Muster des Farbausdrucks und der Farbvariation bei aposematischen Arten weiter verkompliziert.

Die vielfältigen potenziellen Treiber der intraspezifischen aposematischen Variation (z. B. Ressourcenverfügbarkeit vs. Selektionsdruck) machen es schwierig, die zugrunde liegenden Prozesse zu identifizieren. Einige Populationen können aufgrund einer besseren Verfügbarkeit von Ressourcen (phänotypische Plastizität) oder aufgrund räumlicher Variation selektiver Kräfte (adaptive Variation) hellere Farben aufweisen. Unter Farbplastizität versteht man die umweltbedingte Farbvariation eines bestimmten Genotyps und ist ein weit verbreitetes Phänomen. Beispielsweise können bei Ambystoma-Salamandern frühe Larven aufgrund von Temperaturschwankungen ihre Farbe plastisch ändern, während dies bei älteren Larven nicht der Fall ist, wahrscheinlich als Anpassung an die Umgebung, in der sie sich verwandeln29. Darüber hinaus kann die Fähigkeit, die Farbe als Reaktion auf Umgebungsveränderungen zu ändern, selbst als Anpassung angesehen werden. Die Aufzucht von Individuen unter üblichen Umweltbedingungen ist eine hervorragende Strategie, um die Rolle der plastischen und der adaptiven Variation auseinanderzuhalten. Die Ergebnisse häufiger Gartenexperimente können mit Daten zu Wildpopulationen integriert werden, um die Treiber der räumlichen Variation besser zu identifizieren. Während die Rolle der phänotypischen Plastizität und lokaler Anpassungen umfassend untersucht wird, haben bisher nur sehr wenige Studien zu aposematischen Arten sowohl Felddaten als auch umgebungsübergreifende Experimente kombiniert, um die Treiber der intraspezifischen Variation der aposematischen Färbung zu identifizieren30.

Aposematische Amphibien sind hervorragende Modellarten, um die relative Rolle zu verstehen, die Anpassung und Plastizität bei der Variation aposematischer Muster spielen. Viele Arten sind toxisch und aposematisch und zeigen beeindruckende Beispiele sowohl lokaler Anpassungen als auch phänotypischer Plastizität unter verschiedenen Umweltbedingungen17,31. In dieser Studie haben wir eine weit verbreitete, aposematische europäische Amphibie, den Feuersalamander (Salamandra salamandra, unter Berücksichtigung nur einer Abstammungslinie), verwendet, um die relative Rolle zu verstehen, die die Verfügbarkeit trophischer Ressourcen und mögliche selektive Kräfte auf die Variation der aposematischen Färbung spielen. Die räumliche Variation der Salamanderfärbung ist gut bekannt32,33, es liegen jedoch nur sehr begrenzte Informationen darüber vor, ob diese Unterschiede durch plastische Variation oder lokale Anpassungen verursacht werden.

Zunächst verglichen wir die aposematische Färbung von Erwachsenen aus mehreren Populationen, die in sehr unterschiedlichen Umgebungen leben, um zu testen, ob sie signifikante intraspezifische Variationen aufweisen, und um die räumlichen Treiber dieser Variationen zu identifizieren. Insbesondere untersuchten wir, ob Farbunterschiede zwischen Populationen mit der räumlichen Variation der Ressourcen, der Lebensraumproduktivität und dem Raubtierrisiko zusammenhängen. Zweitens verwendeten wir ein gemeinsames Gartenexperiment, um die Variation in der postmetamorphen Färbung von Larven zu vergleichen, die unter verschiedenen Bedingungen der Verfügbarkeit trophischer Ressourcen aufgezogen wurden. Wenn die Farbvariation zwischen den Populationen hauptsächlich durch lokale Anpassung an den vorhandenen Selektionsdruck bestimmt wird, gehen wir davon aus, dass wir Unterschiede feststellen werden, die denen ähneln, die bei wild gefangenen Erwachsenen beobachtet werden. Dies unabhängig von den Aufzuchtbedingungen während des gemeinsamen Gartenversuchs. Wenn umgekehrt die Farbvariation hauptsächlich eine plastische Reaktion auf die erlebten Umweltbedingungen ist, gehen wir davon aus, dass die Farbe der in gewöhnlichen Gartenexperimenten gezüchteten Larven von der Verfügbarkeit der Ressourcen abhängt, unabhängig von der Herkunftspopulation.

Der Feuersalamander ist eine eurythermale und eurizonale Art und seine Verbreitung reicht vom Meeresspiegel bis zu 2000 m ü.M. in den Alpen, mit einer maximalen Häufigkeit zwischen 200 und 700 m ü.M.34. Diese Art zeigt eine hohe intraspezifische Plastizität in Bezug auf Ökologie, Entwicklungsmerkmale, morphologische Merkmale und Fortpflanzungsstrategie35,36. Der Feuersalamander ist ovovivipar und brütet typischerweise in kleinen Bächen und Quellflüssen, aber einige Populationen nutzen auch andere Gewässertypologien, wie temporäre und permanente Bergbecken, künstliche Teiche und Grundwasser37,38. Das Untersuchungsgebiet liegt zwischen den Bezirken Como, Lecco und Monza-Brianza (Lombardei Nordwestitalien: ca. 45,9 N, 10,0 E). In diesem Gebiet ist der Feuersalamander weit verbreitet in Laubwäldern in Höhenlagen zwischen 300 und 700 m über dem Meeresspiegel, wo er häufig in der Umgebung seiner Bruthabitate wie kleinen Bächen, Quellen und Teichen vorkommt37. Allerdings sind Populationen in großer Höhe in diesem Gebiet keine Seltenheit, mit einer maximalen Höhenlage von bis zu 1491 m über dem Meeresspiegel35. Es wird erwartet, dass Variationen im Höhenbereich unterschiedliche selektive Belastungen für Salamander verursachen, da sowohl trophische Ressourcen als auch Raubtiere in höheren Lagen wahrscheinlich weniger häufig vorkommen39,40. Für die vorliegende Studie haben wir daher Probenahmestellen identifiziert, die den gesamten Höhenbereich der Art (dh 250–1491 m ü. M.) abdecken und an denen wir (1) Nachtuntersuchungen durchgeführt haben, um die Variation in der Aposematik der Färbung erwachsener Salamander zu bewerten; und (2) Larvensammlung an Brutstätten, um sie unter verschiedenen Ernährungsregimen aufzuziehen. Alle untersuchten Populationen gehören derselben Unterart (Salamandra salamandra salamandra) und demselben Ökotyp an.

Von Oktober 2017 bis Oktober 2018 führten wir Nachtproben bei den verschiedenen 25 Populationen durch. Alle Populationen waren > 5 km voneinander entfernt; Verfügbare Studien zeigten einen sehr begrenzten Genfluss in Feuersalamanderpopulationen in Entfernungen > 1 km41. Für jeden Standort untersuchten wir einen 100 m langen Transekt, entlang dessen wir alle erwachsenen Salamander sammelten, denen wir begegneten. Für jeden Transekt wurden in derselben Nacht zwei aufeinanderfolgende Untersuchungen durchgeführt. Wenn wir an einem Standort keine Salamander entdeckten, wiederholten wir die Untersuchung mindestens zweimal in aufeinanderfolgenden Nächten bei geeigneten Wetterbedingungen (Regen oder hohe Luftfeuchtigkeit); Insgesamt fanden wir erwachsene Salamander an 24 Standorten (siehe Ergänzungstabelle S1). Alle gesammelten Salamander wurden fotografiert (siehe unten) und sofort freigelassen.

Um die Beuteverfügbarkeit erwachsener Salamander zu beurteilen, zählten wir nach der zweiten Untersuchung an jedem Landstandort die Anzahl der Regenwurmkots. Um den Regenwurmkot zu zählen, platzierten wir entlang jedes Transekts etwa alle 25 m ein Quadrat (40 cm × 40 cm; insgesamt wurden in jedem Transekt 4 Quadrate untersucht), in dem wir die Anzahl der Exkremente zählten. Da die Aktivität von Regenwürmern stark von den Wetterbedingungen abhängt, haben wir die höchste Anzahl an Kot, die in jedem Transekt entdeckt wurde, für die Analyse zurückbehalten. Vorläufige Tests ergaben, dass ein starker Zusammenhang zwischen der Anzahl der Kotproben an der Oberfläche und der Dichte der Regenwürmer im Boden besteht (Manenti und Barzaghi, unveröffentlicht). Die Ergebnisse blieben konsistent, wenn die durchschnittliche Kotzahl anstelle der maximalen berücksichtigt wird.

Wir haben Citizen-Science-Daten verwendet, um die Vielfalt der Raubtiere zu bewerten, da Raubtiere die aposematische Färbung beeinflussen können. Strigiformes (Eulen; Athene noctua, Aegolius funereus, Tyto alba, Strix aluco und Asio otus) und Ringelnattern (Natrix natrix) sind die wichtigsten Raubtiere erwachsener Salamander im Untersuchungsgebiet42,43. Der Raubtierreichtum an den Untersuchungsstandorten wurde mithilfe der Online-Datenbank Ornitho (www.ornitho.it) geschätzt. Ornitho ist ein Citizen-Science-Gateway, das ca. 19.000.000 Vorkommensdaten von Wirbeltieren sammelt. Unter Verwendung der in Ornitho verfügbaren Standardauflösung haben wir die Gesamtzahl der Raubtierarten innerhalb des 10 × 10 km großen UTM-Quadrats gezählt, in dem sich jede Population befindet. Durch die Integration von Daten zur Artenökologie (z. B. Vorkommen von Lebensräumen) und zur Verbreitung ist es möglich, genaue Rückschlüsse auf tatsächlich auftretende trophische Zusammenhänge zu ziehen44. Alle von uns untersuchten Standorte verfügen über geeignete Lebensräume für die in den jeweiligen Quadraten vorkommenden Eulenarten, während die Ringelnatter seltener ist und im Allgemeinen unterhalb von 1000 m ü.M. vorkommt45. Schließlich verwendeten wir für jeden Standort den Normalized Difference Vegetation Index (NDVI) als Maß für die Primärproduktivität von Ökosystemen. NDVI ist ein Indikator für die Photosyntheseaktivität und die grüne Biomasse und kann mit der Menge der für Tiere verfügbaren Ressourcen in Beziehung gesetzt werden46. NDVI wurde aus SPOT-VEGETATION-Daten mit einer Auflösung von 1 km von der Europäischen Weltraumorganisation (http://maps.elie.ucl.ac.be/CCI/viewer/download.php) ermittelt.

Von März 2017 bis Mai 2017 haben wir 10 neugeborene Feuersalamanderlarven an 15 Standorten gesammelt (insgesamt: 150 Larven; siehe Ergänzungstabelle S1). Diese Variation in der Larvensammeldauer (insgesamt 53 Tage) ist auf unterschiedliche Ablagerungszeiten zwischen Gebirgs- und Vorgebirgspopulationen zurückzuführen47. Wir haben neugeborene Larven gesammelt, um den möglichen Einfluss von Umweltbedingungen in Brutstätten zu minimieren. Unmittelbar nach der Sammlung wurde jede Larve in einen transparenten Kunststofftank (Größe 79 × 57 × 18 cm/55 l) gegeben und auf Millimeterpapier fotografiert, um die Messung der Körpergröße und die anschließende individuelle Identifizierung zu ermöglichen. Zum Zeitpunkt des Fangs hatten Salamanderlarven eine durchschnittliche (± SE) Gesamtkörperlänge von 33,66 mm (± 0,26 mm); Vorläufige Analysen unter Verwendung linearer gemischter Modelle ergaben keinen signifikanten Zusammenhang zwischen der Größe neugeborener Salamander und der Höhenlage der Populationen (Ergänzungsmaterialien S1). Wir haben die 10 Larven von jedem Standort nach dem Zufallsprinzip in zwei Behandlungsgruppen (jeweils 5 Individuen) eingeteilt: „schlechter Ernährungszustand“ und „reicher Ernährungszustand“. Den Larven mit schlechten Nahrungsbedingungen wurde jeden zweiten Tag eine einzelne Chironomidenlarve verabreicht. Stattdessen wurden Salamanderlarven, die einem reichhaltigen Futterzustand zugeordnet waren, täglich mit Ad-libitum-Chironomidenlarven gefüttert. Chironomidenlarven sind im Allgemeinen reich an verschiedenen Arten von Carotinoiden48, die Amphibien über die Nahrung aufnehmen und die Farbmuster aposematischer Arten beeinflussen können17.

Die Larven wurden getrennt in Plastikbechern (Durchmesser 8 cm) gehalten, die in vier mit 20 l Leitungswasser gefüllte Plastiktanks (80 cm × 70 cm) gestellt wurden. Einzelne Plastikbecher wurden perforiert und jeder der vier Plastiktanks beherbergte beide Larven mit schlechten und reichhaltigen Nahrungsbedingungen. Die Position der Schalen mit den Larven in den Tanks wurde randomisiert und jede Woche während der Behandlung nach dem Zufallsprinzip geändert. Während der Aufzucht wurden die Wassertemperatur (16 °C) und die Sauerstoffversorgung konstant gehalten und das Wasser wurde regelmäßig von Stoffwechselrückständen gereinigt und monatlich ersetzt. Das Substrat war für alle Larven das gleiche (klarer Kunststoffboden des Tanks).

Nach der Metamorphose wurden Salamander 45 Tage lang unter Aufzuchtbedingungen gehalten, bevor ihre aposematische Färbung analysiert wurde. Junge Salamander wurden einzeln in Terrarien (Länge 38 cm, Breite 28 cm, Höhe 18 cm) gehalten und mit dem Identitätscode und dem Metamorphosedatum gekennzeichnet. In jedem Terrarium wurden Salamander mit einem angefeuchteten Laubholzsubstrat ausgestattet, um natürliche Bedingungen nachzuahmen. Wir fütterten die Tiere zweimal pro Woche mit 2 cm langen Regenwürmern, indem wir sie zwei Minuten lang langsam vor dem Salamander bewegten. Nach Abschluss der Studie wurden die jungen Feuersalamander an ihren Herkunftsorten freigelassen. Insgesamt dauerte der Aufzuchtversuch rund 16 Monate: vom 27. März 2017 bis 14. Juli 2018.

Die Rückenfotos sowohl von Erwachsenen als auch von Metamorphen wurden in einer Softbox aufgenommen, die mit vier LED-Scheinwerfern beleuchtet war (Farbtemperatur 4000 K). Die Fotos wurden mit einer Canon 700D SLR und einem Canon 18-55 Objektiv aufgenommen. Um Bilder zu standardisieren, wurde ein Weißabgleich mit einer Pantone © Farbskala als Referenz durchgeführt (Modell: Farbprüfgerät „X-Rite Standard Passport“). Jedes Foto wurde im manuellen Modus aufgenommen (Einstellungen: Brennweite 35 mm, f/10,0, Verschlusszeit 1/200 und ISO 100). Jedes Foto wurde im RAW-Modus aufgenommen, um den Detailverlust zu begrenzen. Für jedes Foto wurde der Salamander in der Mitte der Softbox auf einem weißen Hintergrund platziert, der mit einer Farbskala und einer Millimeterskala versehen war, um Größen- und Farbmessungen zu ermöglichen. Die Kamera war an einem Manfrotto-Fotostativ befestigt, das direkt über der Softbox positioniert war, um das Objektiv 45 cm von der Basis entfernt zu halten, auf der die Salamander positioniert waren. Die Kamera wurde mit Hilfe der im iPhone 6S vorhandenen App „Level“ horizontal gehalten. Für jedes Bild verwendeten wir die Rohdatei und führten einen Weißabgleich in drei Stufen durch; Es wurden 3 Pixel ausgewählt, das schwärzeste, das weißeste und das mittelgraue Pixel, basierend auf der Pantone-Version mit Adobe Photoshop CC2017. Nach dem Weißabgleich verwendeten wir das „Schnellauswahl“-Werkzeug, das auf 20 eingestellt war, um die Salamander zu umreißen und eine neue Ebene zu erstellen, die nur das Individuum enthielt. Anschließend wurde mit dem „Farbbereich“-Tool jeder gelbe Fleck auf dem Salamander ausgewählt. Anschließend haben wir mit dem „Tropfen“-Werkzeug alle gelben Pixel ausgewählt, beginnend mit einem gelben Pixel im mittleren Teil des Salamanderrückens und mit einer Toleranz von 150. Die ausgewählten gelben Pixel wurden dann verwendet, um den Gelbanteil jedes einzelnen zu berechnen Individuell. Anschließend wurden JPG-Dateien, die nur die ausgewählten gelben Pixel enthielten, in die R-Umgebung importiert und mithilfe der Raster-, JPEG- und Colorspace-Pakete die HSV-Werte (Hue, Saturation and Value) aller gelben Pixel aller einzelnen Bilder extrahiert. Das HSV-Modell ist ein zum RGB-Modell alternativer Ansatz zur Farbmessung (Abb. 1). Der Farbton (oder die Tonalität), der vom primären Rot (0°) über primäres Grün (120°), primäres Blau (240°) und dann zurück zum Rot (360°) reicht. Die Sättigung (Reinheit) ist die Intensität und Reinheit der Farbe; während der Wert (Helligkeit) ein Hinweis auf seine Brillanz ist; Sowohl Sättigung als auch Helligkeit sind Prozentangaben.

Demonstration, wie sich die Variation des Hue Saturation Value (HSV) auf die Farbe von Salamandern auswirken kann. (A) Beispiel einer Variation bei einem hypothetischen erwachsenen Salamander. (B) Tatsächliche Variation, die bei Jungtieren beobachtet wurde, die unter schlechten und reichhaltigen Nahrungsbedingungen aufgezogen wurden.

Wir verwendeten eine Kombination aus multivariaten und univariaten Modellen, um die Faktoren zu identifizieren, die die aposematische Gelbfärbung sowohl metamorphisierter aufgezogener Larven als auch erwachsener Tiere beeinflussen, die an denselben Herkunftsorten beprobt wurden. Zu den unabhängigen Variablen gehörten sowohl für neu verwandelte als auch wild gesammelte Erwachsene Faktoren, die die trophische Verfügbarkeit, die Höhe und den Raubtierreichtum am Herkunftsort sowie Merkmale der Individuen (z. B. Körpergröße und Geschlecht der Erwachsenen) darstellen.

Für die Analyse wild gesammelter erwachsener Salamander führten wir zwei multivariate Varianzanalysen (MANOVA) durch, wobei wir als abhängige Variable die extrahierten Komponenten/Attribute der Gelbfärbung (Prozentsatz von Gelb und Durchschnittswerte für Farbton, Sättigung und Wert) berücksichtigten. Zunächst führen wir eine MANOVA durch, die nur die Populationsidentität als unabhängige Variable berücksichtigt, um zu testen, ob Populationen tatsächlich signifikante Farbunterschiede aufweisen. Anschließend führen wir eine zweite MANOVA durch, um die Umweltfaktoren zu identifizieren, die mit solchen Unterschieden zusammenhängen. In dieser MANOVA wurden die Vierfarbenvariablen als abhängige Faktoren einbezogen, während Beuteverfügbarkeit, NDVI, Höhe und Raubtierreichtum feste Faktoren waren und die Populationsidentität als Zufallsfaktor einbezogen wurde. Beide multivariaten Modelle berücksichtigten das individuelle Geschlecht und die Gesamtlänge als Kovariaten, da diese Merkmale die Färbung beeinflussen können. Anschließend wurden lineare gemischte Modelle (LMMs) verwendet, um die Beziehung zwischen jedem Attribut der Gelbfärbung (Prozentsatz von Gelb, Farbton, Sättigung, Wert) und den in der MANOVA enthaltenen Umweltfaktoren zu bewerten. Die Bevölkerungsidentität wurde als zusätzlicher Zufallsfaktor in LMMs einbezogen. Wir haben die Bedeutung der Faktoren, aus denen sich LMMs für jede gelbe Komponente zusammensetzen, mithilfe eines F-Tests mit Satterthwaite-genäherten Freiheitsgraden bewertet.

Für Larven haben wir einen ähnlichen Ansatz verwendet. Zuerst führten wir eine MANOVA mit den Komponenten des gelben Musters als abhängigen Variablen, der Populationsidentität und den Aufzuchtbedingungen durch, um die Farbvariation innerhalb der Population oder verschiedene Ernährungsregime als unabhängige Variablen zu bewerten. Anschließend führten wir eine zweite MANOVA durch und berücksichtigten als unabhängige Variablen die Aufzuchtbedingungen und Umweltmerkmale der Herkunftspopulation (Höhe, NDVI, Beuteverfügbarkeit und Reichtum an Raubtieren am Herkunftsort). In dieser multivariaten Analyse wurden die Länge der Individuen bei der Metamorphose und die Herkunftspopulation jeweils als zusätzliche Kovariate und Zufallsfaktor einbezogen. Auf die MANOVA folgten dann separate LMMs für jedes der vier gelben Attribute unter Verwendung derselben festen und zufälligen Faktoren, die auch in der MANOVA enthalten waren. Alle Analysen wurden in der R-Umgebung unter Verwendung der Pakete lme449 und lmerTest50 durchgeführt, während visreg51 zur Erstellung bedingter Regressionsdiagramme verwendet wurde.

Das Tierstudienprotokoll wurde vom Institutional Review Board (oder Ethikausschuss) der LOMBARDEI REGION AUTHORITY genehmigt (T1.2016.0052349. vom 10. Dezember 2016). Alle Experimente wurden gemäß dem genehmigten Protokoll und den ARRIVE-Richtlinien durchgeführt.

Wir haben das gelbe Muster von 283 Männern und 180 Frauen analysiert. Ihre durchschnittliche (± SE) Gesamtlänge betrug 16,7 ± 3,09 cm, wobei die Männchen zwischen 10,45 und 25,08 cm und die Weibchen zwischen 11,06 und 23,42 cm lagen; Der durchschnittliche Prozentsatz der mit Gelbfärbung bedeckten Rückenfläche betrug 14,41 % ± 0,6 und lag bei Männern zwischen 0,6 und 65 %, während er bei Frauen zwischen 0,2 und 79 % lag. Die Durchschnittswerte (± SE) der Farbattribute betrugen 0,13 ± 0,02 für den Farbton, 0,76 ± 0,1 für die Sättigung und 0,63 ± 0,12 für den Wert. Bei Männern lag der Farbton zwischen 0,04 und 0,20, bei Frauen zwischen 0,09 und 0,23. Die Sättigung lag bei Männern zwischen 0,40 und 0,94 und bei Frauen zwischen 0,34 und 0,91. Der Wert lag zwischen 0,33 und 0,99 bei Männern und 0,36 und 0,99 bei Frauen. Die MANOVA zur Beurteilung der Unterschiede zwischen den Populationen ergab eine erhebliche Variabilität des gelben Musters zwischen den Standorten (MANOVA, Pillai-Spur 13,6, P < 0,001). Die anschließende MANOVA einschließlich Umweltmerkmalen zeigte einen starken Zusammenhang zwischen Farbmuster, Beuteverfügbarkeit und Produktivität (NDVI) (MANOVA: alle P ≤ 0,03 in der Analyse zwischen Standorten, Tabelle 1).

Univariate Analysen zeigten, dass die vier Farbparameter von den von uns getesteten festen Faktoren unterschiedlich beeinflusst werden. Der Prozentsatz der Gelbfärbung hing stark mit der Länge der Individuen zusammen; kleinere Individuen haben einen höheren Gelbanteil (Tabelle 2, Abb. 2). Die Farbtonkomponente war bei Individuen aus Gebieten mit höherer Beuteverfügbarkeit und in Populationen mit erhöhten Produktivitätswerten deutlich niedriger. Die Sättigungs- und Wertkomponenten zeigten nur einen schwachen Zusammenhang mit der Verfügbarkeit von Beutetieren, wobei sie an Standorten mit höherer Regenwurmdichte tendenziell höher waren (Tabelle 2, Abb. 2).

Bedingte Regressionsdiagramme, die die Ergebnisse univariater Modelle (LMMs) zeigen, die die Wirkung fester Faktoren auf Komponenten der Gelbfärbung bewerten. Farbkomponenten sind Tonalität (Hue), Sättigung (Sat), Helligkeit (Value) und der Prozentsatz der Gelbabdeckung. Die Auswirkung der Beuteverfügbarkeit, des Höhenbereichs sowie der Länge des Salamanders und des Geschlechts werden gezeigt (eine vollständige Beschreibung der Ergebnisse des univariaten Modells finden Sie in Tabelle 1). Die blaue Linie stellt den geschätzten Median dar, während die farbigen Bereiche 95 %-Konfidenzbänder darstellen.

Unter reichhaltigen Nahrungsbedingungen benötigten die Larven durchschnittlich 78,7 ± 2,7 Tage für die Metamorphose, während sie unter schlechten Nahrungsbedingungen 362,3 ± 5,4 Tage benötigten. Insgesamt erreichten 72 Larven (45 unter reichhaltigen Nahrungsbedingungen und 27 unter schlechten Nahrungsbedingungen) die Metamorphose und wurden 45 Tage nach der Metamorphose fotografiert. Die durchschnittliche Länge der 45 Tage alten Metamorphen betrug 55,12 ± 1,14 mm. Ihr durchschnittlicher Prozentsatz an Rückengelbfärbung betrug 16,75 % ± 0,50 und lag zwischen 28,75 und 6,67 %; Die Durchschnittswerte (± SE) der Farbattribute betrugen 0,11 ± 0,01 für den Farbton, 0,79 ± 0,05 für die Sättigung und 0,70 ± 0,01 für den Wert. Der Farbton lag zwischen 0,14 und 0,08, die Sättigung zwischen 0,89 und 0,60 und der Wert zwischen 0,84 und 0,51. Die Menge der im Larvenstadium bereitgestellten trophischen Ressourcen war der einzige Faktor, der die Färbung von Metamorphen beeinflusste (MANOVA: Pillai-Spur = 0,48, P < 0,0001; Tabelle 3), während wir keine signifikanten Unterschiede zwischen Larven aus verschiedenen Populationen feststellen konnten (MANOVA: Pillai-Spur). = 0,66, P = 0,074; Tabelle 3). Die anschließende MANOVA, die Merkmale auf Standortebene als abhängige Variablen einbezog, bestätigte die Wirkung trophischer Merkmale und das Fehlen einer Wirkung einer Variablen auf Standortebene (MANOVA: Pillai-Spur = 0,93, P = 0,15). Nachfolgende univariate Analysen zeigten, dass Metamorphosen, die unter reichhaltigen Nahrungsbedingungen aufgezogen wurden, einen deutlich geringeren Farbton und eine deutlich höhere Sättigung und einen deutlich höheren Wert aufwiesen als Larven, die unter schlechten Nahrungsbedingungen aufgezogen wurden (Tabelle 4). Die Färbung der Metamorphe hatte keinen Zusammenhang mit Variablen auf Standortebene oder ihrer Gesamtlänge (Tabelle 4, Abb. 3).

Bedingte Regressionsdiagramme, die die Ergebnisse univariater Modelle (LMMs) zeigen, die die Wirkung fester Faktoren auf Komponenten der Gelbfärbung bewerten. Farbkomponenten sind Tonalität (Hue), Sättigung, Helligkeit (Value) und der Prozentsatz der Gelbabdeckung. Dargestellt sind die Auswirkungen der Aufzuchtbedingungen (Ernährungsregime), der Höhenlage und der Länge des Salamanders bei der Metamorphose sowie die Anzahl der Raubtierarten (eine vollständige Beschreibung der Ergebnisse des univariaten Modells finden Sie in Tabelle 2). Die blaue Linie stellt den geschätzten Median dar, während die grauen Bereiche 95 %-Konfidenzbänder darstellen.

Die aposematische Färbung von Feuersalamandern zeigte erhebliche Unterschiede (insbesondere in der Farbtonkomponente), selbst zwischen benachbarten Populationen. Wenn die Farbvariation hauptsächlich durch selektive Kräfte verursacht wurde, erwarteten wir eine gewisse Konsistenz in der Variation von im Garten gezüchteten Salamandern und wild gefangenen Erwachsenen, während wir vorhersagten, dass die Farbvariation unter Bedingungen im Garten unabhängig war, wenn die Variation hauptsächlich auf Plastizität zurückzuführen war auf die Herkunftsbevölkerung. Unsere Ergebnisse unterstützen lokale Anpassungen kaum, während die starke Beziehung zwischen chromatischer Variation und Umweltbedingungen hauptsächlich auf phänotypischer Plastizität zurückzuführen zu sein scheint. Beispielsweise scheint die in frühen Lebensstadien erlebte trophische Verfügbarkeit extrem starke Auswirkungen auf das aposematische Muster neu verwandelter Salamander zu haben, wobei Jungtiere mit reichhaltigen Nahrungsbedingungen eine rötlichere und leuchtendere Färbung aufweisen als solche mit schlechter Ernährung.

Der signifikante Unterschied in den Farbmustern zwischen Populationen steht im Einklang mit der Idee, dass evolutionäre, ökologische und physiologische Prozesse bei der Bestimmung der intraspezifischen Variation des Aposematismus zusammenwirken können. Dies ist jedoch nur ein Teil unserer Hypothesen zu den potenziellen Treibern dieser Variation (Ökosystemproduktivität und Nahrungsverfügbarkeit; Raubtiervielfalt). ; intrinsische Merkmale von Individuen) wurden bestätigt. Entgegen unserer Erwartung konnten wir keinen Zusammenhang zwischen der aposematischen Rückenfärbung und dem Raubtierreichtum oder der Höhe feststellen. Dennoch zeigten die verfügbaren Daten nur eine minimale Variation des Raubtierreichtums an verschiedenen Standorten. In den Alpen erreichen räuberische Wirbeltiere tendenziell eine geringere Häufigkeit in großen Höhen52, und da keine direkten quantitativen Daten zur Häufigkeit von Raubtieren vorliegen, kann die Höhe als zusätzlicher Indikator für die Gesamtvariation der Lebensgemeinschaften (d. h. eine geringere Häufigkeit von Raubtieren und Beutetieren) angesehen werden Verfügbarkeit). Obwohl eine kürzlich durchgeführte Studie gezeigt hat, dass die relative Größe des gelben Musters die Wahrscheinlichkeit beeinflusst, gefressen zu werden, gibt es bei geringerer Prädation bei Individuen mit mehr Gelbbedeckung30 keine Hinweise darauf, dass mit zunehmendem Gelb auch die Toxizität des Tieres zunimmt53. Leider fehlen umfassende und genaue Daten zum Raubdruck auf die Feuersalamanderpopulation, und unsere Messungen der Raubtierpräsenz waren grobe Näherungswerte, die alles andere als umfassend waren und wahrscheinlich die Robustheit der Bewertung der Raubtierwirkung beeinträchtigten. Beispielsweise können direktere Daten über die tatsächliche Häufigkeit der Raubtiere in den Studienpopulationen (z. B. direkt mithilfe von Tonmodellen und Kamerafallen) belastbarere Schlussfolgerungen liefern. Schließlich kann der Farbausdruck auch von komplexen Kompromissen als Reaktion auf die Häufigkeit und Vielfalt der Raubtiere abhängen (z. B. können verschiedene Raubtierarten unterschiedlich auf Salamander-Farbmuster reagieren), was die Identifizierung von Treibern der aposematischen Färbung unter verschiedenen Raubdruckregimen weiter erschwert30,53 . Diese Tatsache erfordert Vorsicht bei der Beurteilung der aposematischen Variation als Reaktion auf Raubtiere und unterstreicht die Notwendigkeit gezielterer Studien zu diesem Thema.

Umgekehrt fanden wir einen klaren Zusammenhang zwischen dem Farbmuster und zwei Parametern, die die Produktivität des Ökosystems und die Verfügbarkeit von Beutetieren repräsentieren, nämlich NDVI und Häufigkeit von Regenwurmkot. Dieses Ergebnis stimmt mit der Vorhersage überein, dass Wälder mit höherer Produktivität und höherer Beuteverfügbarkeit ein größeres trophisches Netz mit höherem Beutereichtum aufrechterhalten können54,55. Ein höherer Ressourcenreichtum wiederum kann die Verfügbarkeit teurer Pigmente wie Carotinoide fördern, die das gelbe Muster aposematischer Amphibien bestimmen56. Da die ökologische Bedeutung der aufgezeichneten Farbunterschiede jedoch unbekannt ist, sollten weitere Studien die relative Rolle der Pigmentproduktion und -sammlung entschlüsseln.

Neben dem Einfluss von Umweltschwankungen fanden wir auch einen signifikanten Zusammenhang zwischen Farbmuster und Körpergröße, während wir keine Unterschiede zwischen Männern und Frauen feststellen konnten. Jüngste Studien haben gezeigt, dass Männer gesättigtere gelbe Muster aufweisen können als Frauen57. Dieses Phänomen wurde als intraspezifisches Signal interpretiert, das die männliche Anziehung bei Partnern begünstigt57. Auch wenn in unserem Studienfall das Geschlecht einen signifikanten Einfluss auf die Gesamtfarbunterschiede zwischen den Populationen hatte, war es in univariaten Analysen nie signifikant. Diese Diskrepanz könnte durch Unterschiede im Geschlechterverhältnis der gefangenen Individuen zwischen den Populationen verursacht werden und könnte auch damit zusammenhängen, dass wir die Probenahmen im Herbst durchgeführt haben, als die Männchen aktiver waren als die Weibchen37, sodass wir in einigen Populationen ein verzerrtes Geschlechterverhältnis erhielten . Der Einfluss der Körpergröße, wobei kleinere Individuen einen höheren Anteil an Gelbfärbung aufweisen, lässt auf ein stärkeres aposematisches Muster bei jungen Individuen schließen. Feuersalamander zeigen ein kontinuierliches Körperwachstum; Daher kann die Körpergröße als Indikator für das Alter der Tiere angesehen werden. Die Tatsache, dass kleinere und damit wahrscheinlich jüngere Individuen tendenziell gelber sind, deutet darauf hin, dass der Prädationsdruck in den frühen Phasen nach der Metamorphose stärker sein könnte. Diese Beobachtung wird durch Studien bestätigt, die zeigen, dass sich das gelbe Muster erwachsener Feuersalamander im Laufe der Zeit verändern kann, wobei der Gelbanteil abnimmt und die gelben Flecken sich aufspalten33.

Um die Rolle der lokalen Anpassung gegenüber der Plastizität bei der Bestimmung der Farbunterschiede zwischen Populationen zu entschlüsseln, haben wir Larven unter üblichen Gartenbedingungen und mit unterschiedlichen Ernährungsregimen gezüchtet. Dieses Experiment zeigte einen starken Zusammenhang zwischen Farbmuster und Ernährung, während bei gemeinsamer Aufzucht die Unterschiede zwischen den Populationen verschwanden. Larven, die reichhaltige Nahrungsbedingungen erlebten, zeigten nach der Metamorphose einen niedrigeren Farbton (dh einen wärmeren Gelbton), eine höhere Sättigung und einen höheren Wert. Alle diese Parameter deuten auf eine hellere Färbung im Vergleich zu Artgenossen hin, die während der Larvenphase weniger gefressen haben, und unterstreichen, dass Umweltbedingungen eine wichtige Rolle bei der Beeinflussung der Färbung aposematischer Salamander nach der Metamorphose spielen.

Die aposematische Färbung hat hauptsächlich defensive Funktionen; Tatsächlich verringert es das Raubtierrisiko und bietet einen großen Anpassungsvorteil für den Griff, wodurch das individuelle Überleben verbessert wird58. Die Untersuchung der Artenfärbung und der Faktoren, die ihre Ausprägung und Entwicklung beeinflussen, ist daher äußerst wichtig, um die Biologie und Ökologie von Organismen mit auffälligen Farben zu verstehen59,60. Die Theorie besagt, dass es für die Raubtiere umso einfacher ist, sie zu erlernen/zu erkennen, je fester die aposematischen Farbmuster sind61,62. Bei Feuersalamandern unterscheidet sich das gesamte aposematische Muster zwischen den verschiedenen phylogenetischen Abstammungslinien, die in ganz Europa vorkommen63,64. Unsere Studie berücksichtigte nur eine einzige Salamander-Abstammungslinie, um die relative Bedeutung feinskaliger lokaler Anpassungen im Vergleich zur Plastizität zu bewerten, und wir fanden nur begrenzte Unterstützung für die Möglichkeit lokaler Anpassungen für das aposematische Muster, was darauf hindeutet, dass Variation hauptsächlich durch die Variabilität der Ressourcen erklärt wird zwischen Populationen, die unterschiedliche Umgebungen bewohnen. Allerdings weisen Feuersalamander im gesamten Verbreitungsgebiet der Art viele Ökotypen auf, die sich leicht anhand ihres Farbmusters unterscheiden lassen, was darauf hindeutet, dass ein Vergleich von Populationen auf breiteren räumlichen oder phylogenetischen Skalen Mechanismen aufdecken könnte, die mit genetischen Merkmalen von Populationen zusammenhängen.

Trotz des beträchtlichen Interesses an den Mechanismen, die die Färbung von Tieren bestimmen, ist es oft sehr schwierig, die Faktoren zu erkennen, die eine solch komplexe Variable beeinflussen, da sowohl äußere Faktoren (Umwelt), intrinsische Faktoren (Physiologie, Alter, Geschlecht) als auch lokale Anpassungen in der Tierfärbung interagieren können Entwicklung aposematischer Färbungen65,66. Bei Feuersalamandern scheint die stärkste Investition in das aposematische Muster bei jungen Individuen aufzutreten und wird stark von den Ernährungsbedingungen während der Larvenentwicklung beeinflusst. Diese Ergebnisse werden durch die Tatsache gestützt, dass sich das gelbe Muster in den Larvenstadien kurz vor der Metamorphose zu entwickeln beginnt67 und dass jüngere Individuen wahrscheinlich die gelberen Individuen in den Populationen sind. Unsere Studie betont die Bedeutung von Plastizität und Ressourcenverfügbarkeit für die Ausprägung der aposematischen Färbung und unterstreicht die Bedeutung der gemeinsamen Betrachtung mehrerer Prozesse, von lokalen Anpassungen bis hin zur Ressourcenverfügbarkeit, um die Treiber der Farbmuster von Wirbeltieren zu identifizieren.

Alle während dieser Studie generierten oder analysierten Daten sind in diesem veröffentlichten Artikel und seinen ergänzenden Informationsdateien enthalten.

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Die Studie wurde von der Ethikkommission der Region Lombardei genehmigt und gemäß dem Regionalgesetz 10/2008, Pn: T1.2016.0052349, genehmigt. Wir danken R. Vignarca für die logistische Hilfe bei der Larvenaufzucht im Segrino PLIS-Park. Wir danken C. Barzaghi für seine Hilfe bei der Erstellung der Zahlen. Die Kommentare zweier anonymer Gutachter verbesserten einen ersten Entwurf des Manuskripts.

Abteilung für Umweltwissenschaften und -politik, Universität Mailand, Mailand, Italien

Benedetta Barzaghi, Paola Cogliati, Raoul Manenti und Gentile Francesco Ficetola

Kompetenzzentrum für Invasionsbiologie, Abteilung für Botanik und Zoologie, Universität Stellenbosch, Stellenbosch, 7600, Südafrika

Andrea Melotto und Gentile Francesco Ficetola

Alpine Ecology Laboratory (LECA), CNRS, Univ. Grenoble-Alpen, Grenoble, Frankreich

Lieber Francesco Ficetola

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BB schrieb den ersten Entwurf des Manuskripts; BB, RM, AM, GFF haben die Studie konzipiert; BB führte Feldaktivitäten durch; PC-gezüchtete Feuersalamanderlarven; GFF, BB und RM führten statistische Analysen durch. BB und AM führten alle Figuren durch. Alle Autoren haben das Manuskript überprüft.

Korrespondenz mit Benedetta Barzaghi.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Barzaghi, B., Melotto, A., Cogliati, P. et al. Faktoren, die das Rückenfärbungsmuster aposematischer Salamander bestimmen. Sci Rep 12, 17090 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-19466-0

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Eingegangen: 24. Mai 2022

Angenommen: 30. August 2022

Veröffentlicht: 12. Oktober 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-19466-0

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